קונספירציות קתוליות והארמדה הספרדית
המאמצים הסודיים הללו יובילו ישירות לחשיפת שתי מזימות רצינות יותר להדיח את אליזבת ולהשבת הקתוליות לאנגליה. מרגל בשגרירות צרפת בלונדון - שזוהה באופן סביר כג'ורדנו ברונו (כותב תחת שם הבדוי הנרי פאגוט), נזיר דומיניקני שנפטר, אשר לאחר מכן יזכה למוניטין כפילוסוף חופשי של הרנסאנס האיטלקי - הזעיק את וולסינגהם להתכתבויות חשאיות עם מרי שהועברה דרך השגרירות. העלילה נשברה במעצרו של הגורם הראשי, פרנסיס ת'רוקמורטון, בנובמבר 1583. ברשותו היו מסמכים מפלילים, כולל מפה של נמלי פלישה ורשימת תומכים קתולים באנגליה. תחת עינויים חשף ת'רוקמורטון תוכנית לפלישה של חיילים ספרדים וצרפתים לאנגליה על ידי חסידיה של מרי. שגריר ספרד גורש והמגעים הדיפלומטיים עם ספרד נותקו.
הקונספירציה השנייה, עלילת בבינגטון (נקראה על פי הקונספירטור אנתוני באינגטון), נחשפה באוגוסט 1586 בעזרת סוכנים כפולים ומומחי קוד של וולסינגהם, שללא ידוע לסוכניה של מרי, למעשה סיפקו את אמצעי התקשורת שלהם עם מרי באמצעות מכתבים מקודדים הוברח בתוך חבית בירה. המכתבים ביססו את שותפותה של מרי במאמץ להדיח את אליזבת, מה שהוביל למשפטה, הרשעתה והוצאתה להורג של מרי.
עבודת המודיעין של וולסינגהאם הייתה גם ככלי עזר למלחמה הקרובה עם ספרד. הוא עזר להסוות את ההכנות לפשיטת ההפתעה של סר פרנסיס דרייק על נמל קדיז באפריל 1587 בכך שהעביר דיווח כוזב במכוון על תוכניותיו של דרייק לשגריר האנגלי בפריס, שוולסינגהם שיער כי נכון היה בשכר הספרדים. מרגלים רבים של וולסינגהם סיפקו דיווחים מפורטים על ההכנות הספרדיות לשיט הארמדה נגד אנגליה ביולי 1588.
וולסינגהאם נישא פעמיים (בשתי הפעמים לנשים אלמנות): לאן בארנס קרלייל (לפעמים מאייתת את קרלייל) בשנת 1562, ואחרי מותה, לרוסיה אורסולה. ברבי ורסלי בשנת 1566. בתו פרנסס (1567–1632) נישאה ברציפות שתיים מבין הדמויות הבולטות ביותר במעגל הפנימי של אליזבת: המשורר והחצרן סר פיליפ סידני (1583) ורוברט דהוארו, הרוזן השני של אסקס (1590), חביבם של אליזבת שהוצא להורג בגין בגידה בשנת 1601 בעקבות ניסיון הפיכה בהפלה. (בעלה השלישי היה ריצ'רד בורק, הרוזן הרביעי מקלאנריקארד.) לוולסינגהאם הוענקו מספר העדפות משתלמות ואחוזות מהכתר, כולל האחוזה של ברן אלמס, בסמוך לארמון ריצ'מונד. אך ככל הנראה הוא נפטר בחובות ניכרים, בין השאר בגלל שהתחייב בחובות האחוזה של סידני.
